Im Jahr 1650 wurde mit dem Bau des Poltawaer Kreuzaufrichtungsklosters begonnen. Die Initiative für die Klostergründung ging auf den Kosakenoberst Martin Puschkar aus Poltawa und den Mönch Kalistrat vom Kloster Lubni zurück. Der Kiewer Metropolit Sylvester Kosow gab die Erlaubnis und segnete auch die ursprünglich aus Holz gebauten Gebäude.
    Außer Martin Puschkar haben die Gründung des Klosters auch andere führende Persönlichkeiten des ukrainischen Kosakentums wie z. B. der Kommandant des Kosakenregiments Iwan Iskra und andere Einwohner von Poltawa, unter ihnen Iwan Kramar, unterstützt und durch großzügige Spenden gefördert.
    Die Stadt Poltawa wurde mehrmals von den Tataren heimgesucht. Auf Raubzügen durch ukrainisches Land haben sie Städte niedergebrannt und Kinder sowie Frauen in die Sklaverei verschleppt. In der letzten Periode dieser Raubzüge um 1695 wurde auch das Kreuzaufrichtungskloster geplündert und gebrandschatzt.
    Vor der entscheidenden Schlacht des Großen Nordischen Krieges (1709-1721) wurde auf dem Klostergelände die Hauptabteilung der schwedischen Armee stationiert. Der schwedische König Karl XII. gab Befehl, den Führungsstab seiner Armee in den Mönchszellen unterzubringen.
    Zum Kloster gehörten viele Dörfer, darunter Rossoschenzy, Bulanowo, Semenowka, Storoshewoje und Olschanka.
    Den Wiederaufbau des Klosters Anfang des 18 Jh. hat Oberst Wassilij Kotschubej, Sohn des 1708 hingerichteten Obersten Richters der Ukraine Wassilij Leontjewitsch Kotschubej, angeordnet. Es wurde beschlossen, das neue Kloster aus Stein zu bauen. Die Hauptkathedrale des Klosters wurde am 11. Februar 1756 eingeweiht. Es gab zwei Altäre: den Hauptaltar zu Ehren der Aufrichtung des Gotteskreuzes und den Seitenaltar zu Ehren Mariä Verkündigung. Besonders schön war die von einem der berühmtesten Holzschnitzer, Sussoj-Schalmatow, geschnitzte Ikonostase, die bis in die Kuppel des Kirchenschiffs reichte.
    Auf dem Territorium des Klosters entstand neben der Kathedrale ein weiteres Gotteshaus: 1750 wurde die Dreifaltigkeitskirche gebaut. Diese wurde dann aber 1887 abgerissen und an ihrer Stelle die Simeon-Bogopriimez-Kirche erstellt. Diesen Bau finanzierte der Irkutsker Kaufmann Innokentij Kotelnikow zum Andenken an seinen Sohn, der in Poltawa gestorben war und im Kloster begraben wurde. An der westlichen Seite der Simeon-Bogopriimez-Kirche entstand eine Bäckerei, die das Kloster mit Brot versorgte.
    Im Jahre 1775 ließ die Zarin Katharina II. alle Erzbischöfe des Kirchenbezirks Poltawa im Kreuzaufrichtungskloster wohnen. Der berühmteste unter ihnen war der Erzbischof Amwrosij (Antonij Serebrennikow). Seine Werke zu Fragen des Christentums und seine Predigten und Reden wurden in verschiedenen kirchlichen Zeitschriften veröffentlicht. Auch Erzbischof Amwrosij fand seine Ruhestätte im Kloster. In neuester Zeit wurde bei den Renovierungsarbeiten festgestellt, dass seine sterblichen überreste völlig erhalten geblieben sind.
    Der Glockenturm des Kreuzaufrichtungsklosters der 45 Meter hoch ist, ließ Erzbischof Nikofor Feotoki im Jahre 1786 errichten. Sein majestätischer Anblick erinnert an den Glockenturm des Kiewer-Petschorskij- Klosters. Die größte Glocke wurde 1797 gegossen. Sie wog fast 7 Tonnen. Im Mittelgeschoss des Glockenturms wurde auf dem Altar eine Ikone der Gottesmutter aufgestellt. Man glaubt, dass die Ikone, die im Jahre 1821 von Daniil Moskowtschenko geschaffen wurde, heilende Kräfte besitze. Viele Einwohner und Gäste der Stadt kamen, um von dieser Ikone Heilung zu erbitten. Die Steinmauer um das Kloster wurde in der Zeit von 1881 bis 1887 gebaut. An der südlichen Seite des Klosters befand sich ein kleines ebenerdiges Haus mit 8 Mönchszellen. Ein Teil des Hauses wurde als Krankenhaus genutzt. Dieses Häuschen wurde ebenfalls vom Irkutsker Kaufmann Innokentij Kotelnikow errichtet. Auch einige andere Gebäude des Klosters wurden mit privaten Spenden gebaut.
    Da das Kreuzaufrichtungskloster beauftragt wurde, das Massengrab der russischen Soldaten der Schlacht von Poltawa und auch die Sampsonij-Kirche zu betreuen, haben hochgestellte Persönlichkeiten des Klosters auf ihren Gewändern ein Bild vom Heiligen Georgij dem Siegreichen getragen.
    Man sagt, dass die im Kloster befindlichen Gräber von Erzbischof Amwrosij Serebrennikow und Bischof Afanasij Wolchowsky heilende Kräfte besitzen. Allen, die mit reinem Herzen glauben und die an den Grabstätten um Heilung bitten, wurden diese zuteil.
    Von 1918 bis 1921 ging die Macht in der Stadt mehr als zehn Mal wechselnd in andere Hände über. Während dieser Zeit wurde das Kloster mehrmals geplündert. Das Gold und das Silber aus den Kirchen wurde in den ersten Jahren der Sowjetmacht (1917 bis 1919) durch staatlichen Ukas einfach beschlagnahmt. In der gleichen Zeit wurde auch der berühmte Eichenwald des Klosters abgeholzt. Nach der Machtübernahme der Bolschewiki wurde das Kloster 1923 geschlossen. An seiner Stelle wurde hier der Eisenbahnerclub und das Gebietsarchiv untergebracht. Von 1933 bis Ende der 30er Jahre diente das Kloster als Waisenhaus und Obdachlosenheim. Alle Klosterräume wurden später der Pädagogischen Hochschule zur Verfügung gestellt. Das Kloster wurde also zum Wohnheim für Studenten, zur Mensa und zu Wohnungen für Lehrer umfunktioniert. Während der Zeit der deutschen Okkupation von 1942 bis 1943 wurde den Nonnen genehmigt, ein Frauenkloster zu betreiben. Nach dem Krieg wurde der schrittweise Wiederaufbau des Klosters durch die russisch-orthodoxe Kirche und durch Privatspenden finanziert.
    Auf Beschluss der Verwaltung des Poltawaer Gebiets wurde im November 1958 das Kreuzaufrichtungskloster in seiner Eigenschaft als Kloster wiederum geschlossen und erneut dem Poltawaer Staatlichen Pädagogischen Institut übergeben. Die Nonnen wurden am 8. Juli 1960 in das Lebediner-Nikolajewer-Kloster (Gebiet Tscherkassy) umgesiedelt. Dorthin kam auch das gesamte Klostervermögen. Einige der Nonnen kamen in ein Altersheim oder sind in ihre Familien zurückgekehrt. Auf Beschluss der örtlichen Machtorgane wurden von allen Klostergebäuden die Kreuze entfernt.
    In den 80er Jahren wurde der Friedhof des Klosters, auf dem sowohl viele bedeutende als auch unbekannte Bürger der Stadt Poltawa begraben sind, so zerstört, dass er seiner Funktion nicht wieder zugänglich gemacht werden konnte.
    1990 wurde beschlossen, das Poltawaer Frauenkloster wieder mit Leben zu erfüllen. Am 19. Dezember 1991 öffneten sich die Pforten. Im Kloster wohnen zur Zeit 25 Nonnen, die täglich alle ihre Kräfte einsetzen, um dieses einmalige Denkmal kirchlicher Architektur und Tradition zu pflegen und zu erhalten.